在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。 安宁的日子并未持续太久，获得自由的神乐在神无的的指引下，见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢，神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山进发……
松本梨香 大谷育江 日高范子 上田祐司 川菜翠 山田恭子 西村千奈美 山本圭子 野岛健儿 肥后诚 山本麻里安 水树奈奈 千叶进步 小西克幸 川濑晶子 比嘉久美子 伊东美弥子 佐藤智惠 山口隆行 加藤木贤志 高桥良吉 吉原夏希 白石凉子 林原惠美 三木真一郎 犬山犬子 石冢运升 上原多香子 山寺宏一
栗田贯一 小林清志 增山江威子 井上真树夫 纳谷悟朗 安达祐实 小松方正 檀富美 大塚明夫 八奈见乘儿 阪脩 荒川太郎 立木文彦 日吉孝明 吉川虎范 野村阳子 藤本让 定冈小百合 野本绘理 平田康之 辻村真人 石黑久也 入江崇史 落合弘治 角田久美子 藤井恒久
特罗伊·贝克 布莱恩·T·德莱尼 克里斯·迪亚曼托普洛斯 Alastair Duncan 理查德·埃帕卡 诺尔·费舍 威尔·弗里德尔 尤里·洛文塔尔 戴夫·B·米谢尔 卡里·佩顿 罗杰·克莱格·史密斯 弗雷德·塔特西奥 Amanda Troop 卡瑞·伍尔